Образцы вязок: Образцы вязок, выполненные из лицевых и изнаночных петель, могут быть использованы для создания любых изделий: от традиционных свитеров…

Ассортативное спаривание — обзор

2 Предпочтение партнера, различающегося по основному комплексу гистосовместимости

При (положительном) ассортативном спаривании, психологически, поведенчески или физически сходные люди объединяются в пары. Отрицательное ассортативное, или дезассортативное, спаривание происходит в результате притяжения между разнородными особями. Примером положительного семейного разнообразия является склонность глухих жениться друг на друге. Другой пример — высокая корреляция между коэффициентами интеллекта супругов.В последнем примере, однако, неизвестно, действительно ли кто-то с IQ, сравнимым с вашим, предпочитается в качестве партнера по браку. Скорее, люди, вступающие в брак друг с другом, часто сталкивались с похожей средой в детстве, и, поскольку среда является основным фактором, определяющим IQ, супруги могут случайно иметь одинаковые IQ.

Недавно Wedekind et al. (1995) предположили, что люди предпочитают партнера, различающегося по основному комплексу гистосовместимости (MHC). MHC — важная часть иммунной системы позвоночных.Он состоит из множества генов, каждый из которых очень вариабелен и существует во многих альтернативных формах, называемых аллелями. У человека эти гены называются HLA-A, HLA-B, HLA-C и т. Д. (HLA = человеческий лейкоцитарный антиген). В иллюстративных целях давайте сосредоточимся на гене HLA-A и предположим, что присутствуют четыре аллеля. , которые будут называться A1, A2, A3 и A4. Пара аллелей у человека определяет генотип этого человека. Генотипы могут быть A1A1, A2A2, A3A3 или A4A4, которые называются гомозиготами, или A1A2, A1A3, A1A4, A2A3, A2A4 или A3A4, которые называются гетерозиготами.

Супруги могут иметь два общих аллеля (например, когда генотипы мужа и жены — A1A2 и A1A2), один аллель (например, A1A2 и A2A3) или не иметь аллелей (скажем, A1A3 и A2A4). Гипотеза дезассортативного спаривания утверждает, что сексуальное влечение отрицательно коррелирует с числом общих аллелей. Следовательно, индивид с генотипом A1A1, скажем, при выборе из трех разных партнеров, чьи генотипы, скажем, A2A2, A1A2 и A1A1, прогнозируется — при прочих равных условиях — предпочтет первого (A1A1 и A2A2 не имеют общих аллелей) над вторым (у A1A1 и A1A2 один аллель) над третьим (у A1A1 и A1A1 два общих аллеля).

Теоретически дезассортативное спаривание для MHC может иметь эволюционный смысл. Ямазаки и др. (1976) утверждают следующее. Гетерозиготы по генам MHC имеют более высокую приспособленность, чем гомозиготы, потому что наличие двух аллелей, а не только одного, позволило бы иммунологический ответ на более широкий спектр антигенов. Хотя генотип, с которым рождается особь, изменить нельзя, генотип потомства находится под некоторым личным контролем. А именно, выбирая партнера, отличного от MHC, повышаются шансы на то, что потомство будет гетерозиготным.Вторая причина, по которой дезассортативное спаривание для MHC может быть одобрено естественным отбором, заключается в том, что он ведет к предотвращению инбридинга.

Предпочтение MHC-непохожих партнеров довольно хорошо установлено у домашних мышей. Есть убедительные доказательства, по крайней мере, у мышей, что это предпочтение опосредовано запахом тела, на который влияют гены MHC. Точнее, мыши накладывают отпечаток на личности MHC людей, которые воспитывают или вместе с ними, которые при нормальных обстоятельствах были бы расширенной семьей.Впоследствии они выбирают себе пару, отличающуюся по MHC от этих особей. Поскольку близкие родственники в среднем более похожи по своему MHC, чем неродственные особи, в результате предпочтение будет отдаваться MHC-разным партнерам.

Человеческие свидетельства бывают двух видов. Во-первых, в провокационном эксперименте испытуемых-мужчин попросили надеть футболки, а испытуемых-женщин оценить запахи этих футболок на предмет приятности (сексуальности). Испытуемые, все из которых были студентами швейцарского университета, также были типированы по генам HLA-A, HLA-B и HLA-DR.Оказалось, что женщины предпочитают запах футболок, которые носят мужчины, не похожие на MHC, чем запахи футболок, которые носят мужчины, похожие на MHC (Wedekind et al. 1995).

Во-вторых, должна быть возможна прямая проверка того, дизассортативно ли спариваются люди по MHC, путем набора супружеских пар. На сегодняшний день такой анализ был проведен на гуттеритах (североамериканский репродуктивный изолят европейского происхождения), южноамериканских индейцах из нижней части бассейна Амазонки и японцах. Только среди гуттеритов было продемонстрировано диссортативное спаривание (Ober et al.1997). В двух других популяциях спаривание по MHC очевидно случайное.

Непонятно, почему появились такие противоречивые результаты. Одна возможность состоит в том, что, поскольку предпочтение MHC-непохожих партнеров невелико, оно может иногда подавляться другими биологическими или культурными факторами. В частности, предпочтение двоюродных браков замаскирует любую тенденцию к дезассортативному спариванию. Однако нет никаких свидетельств двоюродных браков среди пар, отобранных в вышеупомянутых исследованиях.

Негативно-ассортативное спаривание у белогорлого воробья | Журнал наследственности

Абстрактные

Неслучайное спаривание на основе фенотипа наблюдалось у ряда организмов, но очень большая часть этих примеров связана с ассортативным спариванием. Самым ярким примером спаривания с отрицательной ассортативностью является бело-полосатая по сравнению с желто-полосатым верхом у белогорлого воробья, где около 98% наблюдаемых пар (спариваемые пары или социальные пары) происходят между самками с разными фенотипами и корреляцией между ними. типы спаривания -0.964. Хотя неслучайное спаривание теоретически исследовалось на протяжении десятилетий, эти модели, как правило, не сосредотачивались на конкретных хорошо задокументированных примерах. Здесь мы разработали модель для исследования динамики и равновесия этого знакового примера. Наблюдаемый образец спаривания, по-видимому, является результатом 96% отрицательных спариваний и 17% преимущества спариваний W (белый) самец × T (загар) самок по сравнению с реципрокными спариваниями T самец x W самок. Равновесная гетерозиготность при этих значениях равна 0.500, что очень близко к 0,501, наблюдаемому в нашей большой выборке пар, и эта гетерозиготность сохранялась в течение 29 лет с 1988 по 2016 год. Кроме того, равновесная частота инверсии 2 ^м , определяющая фенотип с белыми полосами, была поддерживается на частоте, очень близкой к его равновесной частоте 0,25. В целом, эта модель демонстрирует, как эволюционные генетические модели могут быть использованы для понимания спаривания с отрицательным ассортиментом.

В эволюционных генетических моделях спаривание между индивидами обычно предполагает, что спаривание происходит случайным образом между индивидами разного родства и фенотипов.Неслучайное спаривание на основе фенотипа происходит, когда происходит спаривание с положительным ассортативным спариванием (часто называемое просто ассортативным спариванием), когда спаривания более похожи фенотипически, чем ожидалось случайным образом, или спаривание с отрицательным ассортативным спариванием (часто называемое дезассортативным спариванием), где спаривания менее похожи фенотипически. чем ожидалось наугад. В общем, спаривание с положительной ассортативностью может привести к более высокой гомозиготности и уменьшению генетической изменчивости в популяции, тогда как спаривание с отрицательной ассортативностью может привести к более высокой гетерозиготности и поддержанию генетической изменчивости в популяции.Неслучайное спаривание, основанное на фенотипах, влияет только на гены, которые приводят к фенотипической изменчивости, важной для спаривания (и, возможно, на тех, которые находятся в неравновесном сцеплении с этими генами), тогда как неслучайное спаривание, основанное на родстве, влияет на все гены в геноме.

В течение многих десятилетий предпринимались попытки объяснить факторы, важные для поддержания генетической изменчивости в популяциях, и общепризнано, что некоторый тип уравновешивающего отбора может играть роль в сохранении генетической изменчивости.Точная форма этого уравновешивающего отбора кажется неуловимой или принимает разные формы в разных популяциях, и, похоже, преимущество гетерозигот, давний любимый тип уравновешивающего отбора, не так широко распространено, как предполагалось ранее (Hedrick 2012). Отрицательно-ассортативное спаривание — это еще одна форма балансирующего отбора, который может поддерживать генетическую изменчивость, а подробные исследования наиболее задокументированных случаев отрицательно-ассортативного спаривания могут дать представление об общей важности этого типа балансирующего отбора для поддержания генетической изменчивости.

Всесторонний обзор 1116 примеров спаривания у животных (Jiang et al. 2013) задокументировал много примеров спаривания положительно-ассортативный, но очень мало примеров спаривания отрицательно-ассортативный, особенно в популяциях позвоночных. Что касается категориальных (непостоянных) признаков у позвоночных, Jiang et al. (2013) обнаружили только 4 примера статистически значимых спариваний с отрицательной ассортативностью: 3 у птиц (включая цвет кроны у белогорлых воробьев) и один у рыб (см. Обсуждение ниже).Хедрик и др. (2016) недавно задокументировали еще один пример значительного отрицательно-ассортативного скрещивания черного и серого окраса шерсти у волков в Йеллоустонском национальном парке.

Самый высокий уровень отрицательно-ассортативного спаривания, наблюдаемый у позвоночных, был для полиморфизма с коричневыми и белыми полосами на средней полосе короны у белогорлого воробья ( Zonotrichia albicollis ) (Lowther 1961; Thorneycroft 1975; Tuttle et al. al.2016; см. перспективу Арнольда 2016). На рисунке 1 представлены фотографии самцов белогорлых воробьев с двух точек зрения, чтобы проиллюстрировать различия в цвете между белополосыми и желто-полосатыми морфами.Во всех этих опросах более 90% пар (спарившиеся пары или социальные пары) находились между разными цветовыми морфами. В самом большом и последнем обзоре 1209 пар (Tuttle et al., 2016 и наши данные здесь за 2015 и 2016 гг.) 98,2% пар были между разными цветовыми морфами и только 1,8% были между одной и той же цветовой морфой.

Рис. 1.

Белые (слева) и коричневые (справа) формы самцов воробьев с белыми коронами демонстрируют различия в цвете как сбоку, так и спереди.На вставке показаны генотипические различия для метацентрической инверсии 2 ^m по сравнению с неинвертированной хромосомой 2 (фотографии и состав E.M.T.).

Рис. 1.

Белые (слева) и коричневые (справа) формы самцов воробьев с белыми коронами демонстрируют различия в цвете как сбоку, так и спереди. На вставке показаны генотипические различия для метацентрической инверсии 2 ^m по сравнению с неинвертированной хромосомой 2 (фото и состав E.M.T.).

Цветовые различия белогорлых воробьев связаны с хромосомной инверсией (Thorneycroft 1966) (фактически несколько смежных инверсий) длиной более 100 МБ, содержащей около 1000 генов и около 10% генома (Huynh et al. 2011) . Tuttle et al. (2016) пришли к выводу, что эта инверсия привела к полиморфизму тесно связанной группы эволюционно связанных генов или полиморфному супергену (Schwander et al. 2014). Вариант рецессивного tan (T) находится на неинвертированной форме хромосомы 2, называемой здесь 2, а у T-индивидуумов есть 2 копии неинвертированной хромосомы, идентифицированные здесь как генотип 22.Доминантный белый (W) вариант находится на перевернутой хромосоме 2 ^m (m означает метацентрический и описывает положение центромеры на этой хромосоме), а особи W почти все являются гетерозиготами с генотипом 22 ^m . Молекулярный анализ показал, что хромосомы 2 и 2 ^m сильно расходятся в перевернутой области хромосомы (Tuttle et al., 2016). В основном в результате сильного отрицательно-ассортативного спаривания, связанного с этими цветовыми морфами и типами инверсии, гомозиготы 2 ^m 2 ^m для инверсии оказываются очень редкими.Кроме того, Tuttle et al. (2016) обнаружили, что частота 2 ^m 2 ^m особей, по-видимому, была еще больше снижена путем отбора против этих особей, гомозиготных по всем генам в инверсии.

Ниже мы представляем модель спаривания с отрицательным ассортиментом, которую можно использовать для понимания динамических изменений и равновесных пропорций для этого знакового и хорошо задокументированного примера спаривания с отрицательным ассортиментом у белогорлого воробья. Здесь мы сравниваем теоретические предсказания модели отрицательно-ассортативного спаривания, разработанной для этого примера, с наблюдаемыми частотами спаривания, обнаруженными в большой выборке естественной популяции.Эта модель обеспечивает общую основу для понимания эволюционных факторов и их величины, которые, вероятно, присутствуют в этом примере, и демонстрирует, как эволюционные генетические модели могут быть использованы для описания и понимания отрицательно-ассортативного спаривания в природе.

Модель

Почти все особи, исследованные в популяциях белогорлого воробья, были либо желтовато-коричневыми (T) и гомозиготными по неинвертированной форме, 22, либо белыми (W) и гетерозиготными по инверсии, 22 ^m .Только 6 из 3057 (0,2%) человек, опрошенных Tuttle et al. (2016) оказались 2 ^m 2 ^m гомозигот. Поэтому в модели ниже мы будем предполагать, что частота генотипов 22 и 22 ^m составляет P и H соответственно, и что P + H = 1 (нет 2 ^m 2 ^м гомозигот). В результате в таблице 1 представлены только 4 типа спаривания для разных окрасов и генотипов.В приведенной ниже теоретической модели мы будем называть эти типы спаривания «спариваниями», а не «спариваниями», термин, который используется здесь для описания наблюдаемой комбинации спариваемых пар и социальных пар.

Таблица 1.

4 различных типа спаривания между двумя генотипами и частота спариваний с учетом того, что A — это пропорция отрицательно-ассортативного спаривания, а s — селективное преимущество спаривания W самец × T самка по сравнению с спариванием. T папа × W женщина

Таблица 1.

4 различных типа спаривания между двумя генотипами и частота спариваний с учетом того, что A представляет собой долю отрицательно-ассортативного спаривания, а s является селективным преимуществом спаривания W самца × T самки по сравнению с спариванием T самца × W внутренняя

Предположим, что доля отрицательно-ассортативного скрещивания составляет A , а 1− A — это доля случайного спаривания.В результате частота спаривания T × T равна P2 (1-A), а частота спаривания W × W равна h3 (1-A), потому что все спаривания этих типов являются результатом случайного спаривания. Частота спаривания типа T самец × W самка (первый особь здесь и в других парах спаривания — самец) составляет PH (1-A) + 12A⁠, где первый член представляет собой вклад от случайного спаривания, а второй член — вклад отрицательно-ассортативного спаривания.

Наблюдалось, что частота спаривания самца W × T самки выше, чем у реципрокного спаривания самца T x самки (Lowther 1961; Thorneycroft 1975; Tuttle et al.2016) (см. Обсуждение ниже). Следовательно, мы предположим относительное преимущество s в формировании спариваний W самец × Т самка по сравнению с взаимными спариваниями Т самец × W самок. Следовательно, частота спаривания типа W самец × Т самка равна PH (1-A) + 12A (1 + s), где первый член представляет собой вклад от случайного спаривания, а второй член — от отрицательного спаривания.

Используя эти пропорции спаривания и допуская менделевскую сегрегацию в потомстве, как указано в Таблице 2, ожидаемая частота 22 и 22 ^{m потомков} представляет собой суммы соответствующих столбцов в Таблице 2 и составляет

P ‘= [( P + 12H) 2 (1 − A) + 14A (2 + s)] / w¯

H ′ = H (1 − A) (P + 12H) + 14A (2 + s)] / w¯

( 1)
Таблица 2.

4 различных типа спаривания между 2 генотипами и ожидаемые пропорции потомства, учитывая, что A — это пропорция отрицательно-ассортативного спаривания, а s — селективное преимущество спаривания W самец × T самка по сравнению с спариванием T-самца × W самка. Генотип 2 ^m 2 ^m очень редко встречается, когда A велико, поэтому в данном анализе этот вклад считается равным 0

Таблица 2.

4 различных типа спаривания между 2 генотипами и ожидаемые пропорции потомства, учитывая, что A — это пропорция отрицательно-ассортативного спаривания, а s — селективное преимущество спаривания W самец × T самка по сравнению с спариванием T-самца × W самка. Генотип 2 ^m 2 ^m очень редко встречается, когда A велико, поэтому в данном анализе этот вклад считается равным 0

где

w¯ = (1 − A) (P + 12H) (P + 32H) + 12A (2 + s)

Обратите внимание, что генотип 2 ^m 2 ^m очень редок, когда A большой (крайний правый столбец таблицы 2), поэтому вклад этого генотипа потомства считается равным 0 в этом анализе, предположение, которое отражает очень низкая наблюдаемая частота 2 ^м 2 ^м .Эти уравнения можно повторять с течением времени, чтобы определить ожидаемые частоты равновесия для генотипов 22 и 22 ^m из P _e и H _e .

Частота перевернутой формы супергена 2 ^m равна половине частоты гетерозигот или

Используя эти равновесные генотипические частоты, ожидаемые равновесные частоты для 4 типов спаривания, где первый человек в брачной паре является самец становится

T × W = [PeHe (1 − A) + 12A] / w¯m

W × T = [PeHe (1 − A) + 12A (1 + s)] / w¯m

W × W = He2 (1 − A) / w¯m

(2)

, где

Чтобы найти значения A и s , которые согласуются с наблюдаемыми частотами спаривания, диапазон A и s были исследованы, чтобы найти минимальное суммарное квадратичное отклонение наблюдаемой частоты от ожидаемого равновесия для 4 типов спаривания.Когда A = 1 для данных лет, то есть не наблюдалось гомотипных спариваний, тогда из уравнения (1) H = P = 0,5. Затем из уравнения (2), предполагая, что WT — это частота вязок W самец × T самок,

и

Результаты

В таблице 3 приведены наблюдаемые количества и частоты 4 типов пар для населения Клюквенного озера, штат Нью-Йорк, с 1988 по 2016 год (данные до 2014 года были приведены в Tuttle et al. 2016, а данные за 2015 и 2016 годы здесь новые).Наблюдаемая гетерозиготность (и частота морфа W) в этой выборке из 1209 пар составляла 0,501 (наблюдаемая гомозиготность и частота морфа T составляла 0,499), а частота инвертированной (2 ^m ) и неинвертированной (2) хромосомные формы составляли 0,250 и 0,750 соответственно. Доля гомотипных пар составляет 1,8%, а доля гетеротипных пар составляла 98,2%, демонстрируя высокую долю пар между различными морфами. Отрицательная корреляция между типами спаривания составила -0.964, что очень близко к максимальному отрицательному значению. Кроме того, наблюдаемая пропорция пар W самец × T самка составляла 0,528 по сравнению с несколько меньшей наблюдаемой пропорцией пар T самец × W самка, равной 0,454.

Таблица 3.

Число и частота наблюдаемых 4 пар из Клюквенного озера, штат Нью-Йорк, с 1988 по 2016 г. (данные до 2014 г. приведены в Tuttle et al. 2016) в 1209 парах. В нижнем ряду указана ожидаемая частота спариваний при равновесии с учетом того, что спаривание с отрицательным ассортиментом A = 0.961, преимущество в пользу спаривания W самец × Т самка перед спариванием Т самец × Ш самка s = 0,166, и что 2 ^м 2 ^м отсутствует

Таблица 3.

Количество и частота наблюдаемых 4 пар из Клюквенного озера, штат Нью-Йорк, с 1988 по 2016 г. (данные до 2014 г. приведены в Tuttle et al. 2016) в 1209 парах. В нижнем ряду указана ожидаемая частота спариваний при равновесии с учетом того, что спаривание с отрицательным ассортиментом A = 0.961, преимущество в пользу спаривания W самец × Т самка перед спариванием Т самец × Ш самка s = 0,166, и что 2 ^м 2 ^м отсутствует

Во-первых, оценки в этой популяции A и s , которые согласуются с наблюдаемыми пропорциями 4 типов спаривания, составляют A = 0,961 и s = 0.166. Для этих значений A и s наблюдаемые и ожидаемые частоты гетеротипических спариваний идентичны, а наблюдаемые и ожидаемые частоты двух гомотипных спариваний отличаются только на 0,001 от наблюдаемых частот (Таблица 3).

Давайте теперь посмотрим, насколько быстро уровень гетерозиготности приближается к своей равновесной частоте, предполагая, что с является оценочным уровнем 0,166. Итерация выражения (1), учитывая, что начальная частота гетерозиготности относительно низкая — 0.1, как и следовало ожидать от введения потоком генов, равновесная гетерозиготность очень быстро приближается (Рис. 2). Например, когда A = 0,961, оценка уровня отрицательно-ассортативного спаривания наблюдается, равновесная гетерозиготность приближается всего за 2 поколения. Даже когда A = 0,5, равновесная гетерозиготность приближается всего за 5 поколений. В результате разумно предположить, что наблюдаемые пропорции различных пар близки к пропорциям, ожидаемым при равновесии от фактического количества отрицательно-ассортативных спариваний.

Рисунок 2.

Увеличение частоты гетерозиготности от поколения к поколению, когда изначально H = 0,1, преимущество вязок W самец × Т самка над другими вязками s = 0,166 и отрицательно-ассортативное спаривание A = 0,961, 0,75 и 0,5.

Рис. 2.

Увеличение частоты гетерозиготности от поколения к поколению, когда изначально H = 0,1, преимущество вязок W самец × Т самка над другими вязками s = 0.166, и отрицательно-ассортативное скрещивание A = 0,961, 0,75 и 0,5.

Ожидаемый уровень гетерозиготности при равновесии из уравнения (1) в основном является функцией A , тогда как s оказывает гораздо меньшее влияние на это равновесие. То есть, когда A увеличивается от 0 до 1, уровень гетерозиготности увеличивается от 0 до 0,5. С другой стороны, когда s увеличивается с 0 до 0,4, при условии, что A = 0,5, только гетерозиготность увеличивается с 0.428 до 0,438. Обратите внимание, что когда A = 0, гетерозиготность равна 0 из-за предполагаемого отбора против 2 ^m 2 ^m особей.

Популяция белокорых воробьев Cranberry Lake обследовалась ежегодно с 1988 г. (за исключением трех лет, в течение которых полные учеты не проводились, таблица 4). Одно из самых ярких наблюдений из этих долгосрочных временных данных заключается в том, что гетерозиготность составляет 0,5 за 22 года из 26 лет, отобранных с 1988 по 2016 год, и в среднем составляет 0.502 за 26 лет выборки. Другими словами, популяция была близка к равновесной гетерозиготности, предсказанной моделью, когда наблюдается высокий уровень спаривания с отрицательной ассортативностью в течение почти 30 лет. Аналогичным образом, популяция также близка к равновесной частоте 0,25, предсказанной для инверсии 2 ^m для этого 29-летнего периода.

Таблица 4.

Годовое количество 4 типов спариваний и общее годовое количество N в популяции белогорлого воробья в Клюквенном озере, штат Нью-Йорк, с 1988 по 2016 год и оценочные значения H , s и A за каждый год (данные с 1988 по 2014 годы использовались в Tuttle et al.2016 г. и данные за 2015 и 2016 гг. Здесь новые). В 1993, 1996 и 1997 годах полная перепись пар не проводилась

9012

9001 0,96
.

Таблица 4. Нью-Йорк с 1988 по 2016 год и оценочные значения H , s и A для каждого года (данные с 1988 по 2014 годы использовались в Tuttle et al.2016 г. и данные за 2015 и 2016 гг. Здесь новые). В 1993, 1996 и 1997 годах полная перепись пар не проводилась

9012

9001 0,96
.

Кроме того, наблюдались ежегодные колебания в доле 4 типов пар в популяции Cranberry Lake (Таблица 4).Однако во все годы количество гетеротипических пар намного больше, чем количество гомотипических пар, и оценка отрицательно-ассортативного спаривания A составляла 1,0 за 15 из 26 лет и близка к 1,0 в другие 11 лет. За 26 лет средневзвешенное значение размера выборки A составило 0,954 (± 0,010). Точно так же оценка s , которая отражает относительные пропорции двух гетеротипных типов спаривания, была положительной в 21 год из 26 и не очень значительным отрицательным уровнем в другие годы.В этом случае за 26 лет средневзвешенное значение размера выборки с составило 0,199 (± 0,060).

Обсуждение

Существует несколько хорошо задокументированных примеров спаривания с отрицательной ассортативностью, особенно у позвоночных (Jiang et al. 2013). В результате важно понимать эти примеры и предлагать модели для прогнозирования как ожидаемой динамики, так и равновесия для них. Хотя теоретические модели спаривания с отрицательной ассортативностью изучались на протяжении десятилетий, большинство из них были общими моделями и не были разработаны для понимания конкретных примеров спаривания с отрицательной ассортативностью.Важно определить, приводят ли наблюдаемые факторы в конкретном примере спаривания с отрицательной ассортативностью к изменению частоты аллелей и поддержанию генетической изменчивости, как обычно ожидается от моделей, разработанных для отражения этих факторов.

Здесь модель отрицательно-ассортативного скрещивания для вариации средней полосы на макушке у белогорлых воробьев очень точно предсказывает пропорции 4 типов наблюдаемых пар. То есть при 96,1% отрицательно-ассортативных вязок (3.9% случайного спаривания) и спаривания между самцом W × T самкой на 16,6% более вероятным, чем реципрокным T самцом × W самкой, прогнозируемые пропорции 4 типов спаривания очень близки к наблюдаемым. Кроме того, учитывая это значение отрицательно-ассортативного спаривания и предполагая, что инвертированная хромосома, приводящая к белой полосе короны, вводится с низкой частотой, ожидаемая равновесная гетерозиготность 0,5 достигается всего за 2 поколения.

Факторы, влияющие на частоту спаривания

Какие факторы на самом деле определяют этот высокий уровень отрицательно-ассортативного спаривания? Во-первых, эти 2 фенотипических морфа различаются по социальному поведению, включая уровень родительской заботы, агрессии и ухаживания (Knapton and Falls 1983; Tuttle 2003; Formica and Tuttle 2009).В частности, W-самцы ведут беспорядочную половую жизнь за счет родительской заботы, а T-самцы вносят больший вклад в родительскую заботу (Tuttle 2003). Точно так же W-самки также более агрессивны и меньше вкладывают в родительскую заботу, чем T-самки (Tuttle 2003). Таттл (1993) обнаружил, что самцы обеих морфов предпочитают самок W, а как Таттл (1993), так и Хаутман и Фоллс (1994) обнаружили, что обе морфы самок предпочитают самцов T. Поскольку W-самки более доминируют, они побеждают T-самок для предпочтительных T-самцов, что приводит к гетеротипическим парам.Оставшиеся Т-самки затем спариваются с менее предпочтительными самцами W.

Как мы упоминали выше, доля пар W самец × T самка была несколько выше, чем реципрокных пар T самец x W самка (Lowther 1961; Thorneycroft 1975; Tuttle et al. 2016). В двух меньших, более ранних выборках из провинциального парка Алгонкин из Лоутера (1961) и Торникрофта (1975) доля пар W мужчина × T женщина составляла 73,7%, а взаимных пар T мужчина × W женщина только 26.3%, что статистически значимо отличается от наблюдаемого здесь и Tuttle et al. (2016) (Таблица 5а). Оценка A в объединенной выборке алгонкинов составила 0,990, что аналогично оценке в популяции Cranberry Lake, тогда как s было 2,40, что намного больше, чем в популяции Cranberry Lake. Другими словами, похоже, что в других популяциях также высока доля спариваний с отрицательной ассортативностью, но разные популяции могут отличаться как пропорциями разных типов спаривания, так и пропорциями двух морфов у двух полов (таблица 5b) ( для изучения этого потребуется недавняя большая выборка из провинциального парка Алгонкин).

Таблица 5.

(a) Количество 4 типов пар и (b) количество самок и самцов разной морфы в этих парах из двух выборок из провинциального парка Алгонкин, Онтарио, Канада (Lowther 1961 и Thorneycroft 1975 ), и образец из Cranberry Lake, Нью-Йорк, США

9010 22)

9010 22)

Таблица 5.

(a) Номера 4 типов пар и (b) количество самок и самцов разной морфы в этих парах из двух образцов из провинциального парка Алгонкин, Онтарио, Канада (Lowther 1961 и Thorneycroft 1975), и образца из Клюквенного озера, Нью-Йорк, США

9010 22)

9010 22)

Разница в пропорциях двух взаимных вязок может возникнуть из-за того, что самцы W больше агрессивные и более распутные, чем Т-самцы (Tuttle 2003). Однако пары W самец × T самка на самом деле имеют более низкий репродуктивный успех, и дополнительное парное оплодотворение более распространено в гнездах W самец × T самок, чем в гнездах T самец × W (Tuttle, 2003).Другими словами, избыток этих пар при спаривании потенциально может возникнуть из-за более высокой выживаемости или территориального установления этого морфного типа спаривания, но это преимущество, по-видимому, впоследствии уменьшается из-за более низкого репродуктивного успеха.

Кроме того, соотношение полов W самцов × T самок по сравнению с T самцов × W самок в заданный год, по-видимому, зависит от соотношения полов в пределах W по сравнению с T птиц. Маловероятно, что одно и то же соотношение полов всегда будет присутствовать, и различия в пропорциях каждого типа пар между годами в популяции Клюквенного озера, вероятно, частично связаны с этими изменениями в составе населения.Например, в 2016 г. было несколько непарных белых самцов, возможно, из-за дефицита коричневых самок, и было 3 случая вторичных (во время второй кладки) пар W × W (Tuttle and Gonzer, неопубликованные данные). Этот пример показывает, что состав населения может сильно влиять на относительное количество каждого типа пары. Например, если при пополнении или смертности будет меньше T самцов, чем W самцов, то это ограничит количество пар T самец × W самка, которые могут образоваться.Потенциальное объединение данных по годам может скрыть некоторые из этих колебаний, и было 5 лет из 26 опрошенных с большим количеством пар мужчин и женщин, чем мужчин и женщин.

Генотип 2 ^m 2 ^m кажется очень редким по нескольким причинам. Во-первых, существует очень высокий уровень отрицательно-ассортативного скрещивания, что приводит к очень низкому уровню гомотипных пар W × W, единственное скрещивание, из которого может быть получено 2 ^m 2 ^m потомков.Всего из 1209 пар только 12 (0,99%) имели размер W × W (Таблица 2). Ожидается, что от этих пар ¼ их потомства будут генотипом 2 ^m 2 ^m , так что ожидаемое количество потомков от этих пар будет (0,0099) (0,25) (1989) = 4,9, где количество потомков, генотипированных в Tuttle et al. (2016) был 1989 год. Кроме того, 0,454 пар популяции составляют самец T × самка W, и в этих парах около 4% потомства получают от экстра-парных копуляций с самцами W (Tuttle et al.2016). От этих пар ожидаемое количество потомков 2 ^м 2 ^м составляет (0,454) (0,04) (0,25) (1989) = 9,0, всего 13,9 ожидаемых 2 ^м 2 ^м потомков. Фактически, в обзоре Tuttle et al. (2016) только 3 из 1989 наблюдались размером 2 ^м 2 ^м (1 самец и 2 самки), а самец был намного меньше обычного. Tuttle et al. (2016) также обобщили данные 4 других исследований, и в них только 3 из 1068 воробьев были 2 ^м 2 ^м гомозигот.

Также, по-видимому, существует некоторый отбор против гомотипных пар W × W и T × T из-за как предрасположенных к самкам кладок, так и более высоких показателей отцовства дополнительных пар (Tuttle et al., 2016). Однако существует очень мало гомотипных спариваний из-за очень высокого количества скрещиваний с отрицательным ассортиментом, поэтому этот дополнительный отбор не может значительно снизить абсолютное количество потомства от этих спариваний. Возможно, что этот отбор мог присутствовать до высокого уровня отрицательно-ассортативного спаривания, а затем стать менее важным из-за низкой частоты гомотипических спариваний.

Происхождение и значение супергенов

Один из интересных вопросов, касающихся полиморфного супергена у белогорлого воробья, — это происхождение и порядок включения различных мутантов, связанных с инверсией. Tuttle et al. (2016) предположили, что перевернутая форма устарела из-за ее большого отклонения от неинвертированной формы. Они предположили, что в какой-то момент этот вариант был введен гибридизацией в предка белогорлого воробья, и полученная линия стала полиморфной для супергена.Они также предположили, что некоторые мутационные различия уже присутствовали на этом этапе, тогда как другие мутации были впоследствии включены с течением времени. Однако вид-донор для инверсии 2 ^м не идентифицирован и может быть вымершим.

Другой сценарий состоит в том, что первая перевернутая форма 2 ^m возникла внутри предка белогорлого воробья и стала полиморфной. Поскольку нет успешной рекомбинации внутри инвертированной области у хромосомных гетерозигот, мутации накапливаются на хромосоме 2 ^m .Эти мутации повлияли на поведение, цвет средней полосы на макушке и жизнеспособность. В результате был проведен отбор против 2 ^m 2 ^m гомозигот, и отрицательно-ассортативное скрещивание было выгодным, поскольку привело к снижению частоты на 2 ^m 2 ^m . Примечательно, что недавно описанные инверсии у ерша ( Philomachus pugnax ) (Küpper et al., 2016; Lamichhaney et al., 2016), влияющие на репродуктивную морфологию самцов, хотя и довольно старые (они, по-видимому, начали расходиться почти 4 миллиона лет назад) по всей видимости, возникли внутри этого вида, а не унаследовали его от него.

Важный аспект инверсии и супергена, который следует подчеркнуть здесь, независимо от сценария его происхождения, заключается в том, что это привело к сильной ассоциации ряда генов, влияющих на поведение, морфологию, физиологию и другие черты, связанные с приспособленностью. В результате степень отбора, влияющая на отрицательное ассортативное спаривание у белогорлого воробья, очень велика, и это приводит как к сильному отбору для его поддержания, так и к быстрому приближению к полиморфному равновесию, если случайно удаляется от него.

Другие примеры спаривания с отрицательным ассортиментом

Средняя корреляция между самками была положительной (0,28) в обзоре 1116 примеров неслучайного спаривания в Jiang et al. (2013). Только 19,2% корреляций между самками были отрицательными, и Jiang et al. (2013) предположили, что большинство или все эти случаи спаривания с отрицательным ассортиментом могли быть результатом ошибки типа I, потому что ошибка выборки приводила к случаям спаривания с отрицательным ассортиментом, когда на самом деле имело место случайное или слабое спаривание с положительным ассортиментом.В качестве основы для более полного понимания спаривания с отрицательной ассортативностью у позвоночных мы обсуждаем задокументированные примеры у позвоночных ниже.

Часто цитируемые примеры спаривания с отрицательной ассортативностью включают отбор партнера на основе типов MHC, но общая поддержка выбора партнера с отрицательной ассортативностью на основе MHC у позвоночных неоднородна и не сильна (Kamiya et al. 2014). Используя геномные данные, 2 исследования изучали корреляцию спариваний по MHC у людей по сравнению с корреляцией генов в остальной части генома.Первое такое исследование обнаружило небольшую, но значимую отрицательную корреляцию в области MHC, составляющую всего -0,043, по сравнению со средним значением в остальной части генома, не отличавшимся от нуля (Chaix et al. 2008). Однако ряд других областей генома имеет более отрицательную корреляцию, чем область MHC, и этот уровень ассоциации не может быть значимым с биологической точки зрения. В следующем исследовании Derti et al. (2010) не согласились с выводами Chaix et al. (2008), и они зафиксировали незначительные результаты в другом образце.Для сравнения, очень высокий уровень отрицательного ассортативного спаривания по цвету макушки у белогорлых воробьев намного, намного выше, чем тот, который был обнаружен в этих геномных исследованиях для маркеров MHC у людей.

Jiang et al. (2013) задокументировали 3 примера значительного спаривания с отрицательной ассортативностью у позвоночных (за исключением цвета короны у белогорлого воробья), 2 у птиц и один у рыб, по категориальным (непостоянным) признакам. Во-первых, Бенгтсон и Оуэн (1973) наблюдали отрицательно-ассортативное спаривание светлого и темного окраса у арктических поморников Stercorarious parasiticus , где 20 из 28 (71.4%) вязок были между темными и светлыми птицами, и только 13,4 были ожидаемыми (корреляция между спариваниями составила -0,49). Напротив, многие последующие гораздо более крупные выборки арктических поморников обнаружили либо положительно-ассортативное спаривание, либо случайное спаривание по окрасу (Roulin 2004).

Во-вторых, Джонстон и Джонсон (1989) зарегистрировали фенотипы окраски и рисунка оперения у одичавших голубей, Columba livia . Эти фенотипы отличались от голубей дикого типа и возникли в результате мутации и последующего искусственного отбора у домашних голубей.За 3 года 90,5% из 116 наблюдаемых спариваний были между разными типами оперения, тогда как ожидалось только 71,4% (корреляции между самками за 3 года были отрицательными и составили -0,531, -0,414 и -0,347).

В-третьих, спаривания у цихлиды, питающейся чешуей, Perissodis microlepis , которая имеет разную ориентацию рта (левый и правый), были задокументированы Такахаши и Хори (2008). В целом они отметили, что 21 из 25 вязок (84,0%) произошла между рыбами с разной ориентацией рта, тогда как только 12.3 были ожидаемыми (корреляция для двух разных лет составила -0,828 и -0,720). Впоследствии Ли и соавт. (2015) и Kusche et al. (2012) предоставили данные, которые, как они утверждали, соответствовали случайному спариванию между ориентациями рта. Hori (1993) предположил, что этот морфологический полиморфизм основан на вариации одного локуса, но Lee et al. (2015) представили наблюдения, которые, как они утверждали, показали полигенную наследственность и влияние окружающей среды.

Наконец, недавно задокументированный пример спаривания с отрицательной ассортативностью по окрасу у волков (Hedrick et al.2016) — единственный задокументированный случай у млекопитающих. В этом примере отрицательно-ассортативное спаривание между серыми и черными волками наблюдалось в течение 19 лет (средняя корреляция составляла -0,266), и частота этих вариантов кажется стабильной. Это, по-видимому, единственный задокументированный пример спаривания с отрицательной ассортативностью у позвоночных по единственному гену, естественному полиморфизму окраски. Введение волков в Йеллоустонский национальный парк и последующий тщательный мониторинг этой популяции предоставили необычную ситуацию для подробного документирования поведения волков и, следовательно, отрицательно-ассортативного спаривания.

Отрицательное ассортативное спаривание у белогорлых воробьев оказывается значительно сильнее, чем в любом из этих других примеров. Кроме того, пример с поморником нигде не задокументирован, а пример с одичавшими голубями относится к вариантам, введенным в результате мутации и искусственного отбора. Пример с цихлидой, питающейся чешуей, также потенциально отличается, потому что их разная ориентация рта тесно связана с хищническими различиями и, по-видимому, присутствует не во всех выборках.

Теоретические методы лечения отрицательного ассортативного спаривания

Существует долгая и богатая история теоретических моделей отрицательно-ассортативного спаривания с одним из первых методов лечения в классической статье Райта (1921). В ряде работ впоследствии исследовалась важность различных теоретических моделей спаривания с отрицательной ассортативностью в поддержании генетической изменчивости и в целом было обнаружено, что это мощная сила (например, Watterson 1959; Naylor 1962; Workman 1964; Karlin and Feldman 1968; Falk and Li 1969). ; Ли 1976).В целом было обнаружено, что спаривание с отрицательной ассортативностью поддерживает генетический полиморфизм с использованием различных допущений модели и математических подходов. Другими словами, теоретическое моделирование неслучайного спаривания проводилось десятилетиями, но не для конкретных хорошо задокументированных примеров спаривания с отрицательной выборкой.

Ситуация изменилась, когда в результате двух сообщений об отрицательно-ассортативном спаривании на MHC у мышей Хедрик (1992) разработал конкретную модель выбора самками самок, отличных от них самих, в MHC.Он обнаружил, что это спаривание с отрицательной ассортативностью увеличивало пропорции гетерозигот, поддерживало генетическую изменчивость, влияло на частоту спариваний и порождало неравновесие по сцеплению — все это наблюдения генетической изменчивости в локусах MHC. Недавно, основываясь на обнаружении большего количества вязок между черными и серыми волками, чем ожидалось в Йеллоустонском национальном парке, Hedrick et al. (2016) разработали другую модель спаривания с отрицательным ассортиментом, чтобы понять генетическую изменчивость этого полиморфизма. Эта модель также поддерживала генетическую изменчивость и дала прогнозируемый уровень полиморфизма, очень близкий к наблюдаемому, предполагая, что матирование с отрицательным ассортиментом может быть полностью ответственным за этот хорошо известный полиморфизм цвета.

В целом, было проведено важное и подробное теоретическое исследование влияния спаривания с отрицательным ассортиментом на генетическую изменчивость, а также некоторые модели, которые исследуют конкретные задокументированные примеры спаривания с отрицательным подбором. В течение многих лет не было подробных данных по конкретным примерам, но это, похоже, меняется с применением теоретического моделирования как цвета короны у белогорлых воробьев, так и полиморфизма окраски у волков Йеллоустоуна (Hedrick et al.2014).

Общие положения об отрицательно-ассортативном спаривании

Негативно-ассортативное спаривание считается потенциальной формой уравновешивающего отбора, то есть отбора, который поддерживает полиморфизм в популяции. Из-за этого эволюционного значения было удивительно, что Jiang et al. (2013) в своем опросе обнаружили, что только 19,2% корреляций между товарищами были отрицательными. Затем они предположили, что было правдоподобным, что большинство или все опубликованные случаи спаривания с отрицательным ассортиментом были результатом ошибки выборки, когда на самом деле имело место случайное или слабое спаривание с положительным ассортиментом.Если отрицательно-ассортативное спаривание встречается так редко, то его влияние на поддержание генетической изменчивости как типа уравновешивающего отбора, вероятно, сосредоточено в генетических регионах, на которые влияют относительно немногочисленные примеры сильного отрицательно-ассортативного спаривания, такие как вариация полос на макушке у белых горловые воробьи.

Ассортативное или дезассортативное спаривание может развиваться, потому что существует прямой или косвенный отбор по фенотипическому сходству спаривания (Jiang et al. 2013). То есть отбор может действовать напрямую, отдавая предпочтение фенотипически сходным или непохожим партнерам, либо отбор может действовать косвенно, влияя на приспособленность потомков пары, основанной на фенотипическом сходстве родителей.С другой стороны, ассортативное спаривание может быть «случайным следствием временных, механических и физиологических ограничений» (Jiang et al. 2013). Например, временная сегрегация фенотипически сходных самцов может привести к спариванию с положительным ассортативом.

Пример с белогорлым воробьем не кажется случайным, но также неясно, есть ли доказательства отбора по фенотипическому сходству партнеров по способу, предложенному Jiang et al. (2013). Отрицательно-ассортативное спаривание в этом случае действительно приводит к снижению частоты белых гомозигот с низкой инверсией приспособленности 2 ^m 2 ^m , фактор, который может способствовать наблюдаемому паттерну спаривания.Однако основными факторами, которые, по-видимому, приводят к этому спариванию с отрицательной ассортативностью, являются различия в поведении при спаривании и взаимодействия между T- и W-самцами с T- и W-самками (см. Обсуждение выше).

Почему так мало примеров спаривания с отрицательным ассортиментом? Из-за эволюционных последствий спаривания с отрицательной ассортативностью и всеобъемлющего характера исследования Jiang et al. (2013), маловероятно, что этот вывод неверен и является результатом выборки или какой-либо другой статистической аномалии.Возможно, спаривание с отрицательной выборкой происходит редко, отчасти потому, что поведенческая основа выбора партнера в пользу разных типов сложна. Например, в общем случае спаривающиеся особи должны уметь определять свой собственный фенотип, а затем определять, что фенотип потенциальных партнеров такой же или отличается от их собственного фенотипа. При спаривании с положительной ассортативностью либо родители, либо братья и сестры, вероятно, будут иметь тот же фенотип, что и индивидуум, так что сравнение будет только между моделью родителей или братьев и сестер и другими.

Финансирование

P.W.H. благодарит профессора Ульмана за частичную поддержку. Источники финансирования включали Школу последипломного и профессионального обучения при Университете штата Индиана, Национальный научный фонд (грант DUE-0

8) и Национальные институты здравоохранения (грант 1R01GM084229 для EMT и RAG), а также неограниченные возможности ISU (для EMT и RAG) .

Благодарности

Мы ценим комментарии к более раннему варианту рукописи М.Grunst, A. Grunst и L. Forrette и комментарии анонимных рецензентов. Мы благодарим полевые бригады белогорлого воробья, биологическую станцию ​​Cranberry Lake, Центр защиты геномов при Университете штата Индиана, лаборатории Tuttle and Gonser, C.A.T. Гонсер и Зонотрихия Зик.

Список литературы

Арнольд

С

.

2016

.

Воробей с четырьмя полами

.

Природа

.

539

:

482

—

484

.

Бенгтсон

S-A

,

Оуэн

DF

.

1973

.

Полиморфизм арктического поморника Stercorarius parasiticus в Исландии

.

Ibis

.

115

:

87

—

92

.

Chaix

R

,

Cao

C

,

Donnelly

P

.

2008

.

Является ли выбор партнера для человека зависимым от MHC

?

PLoS Genet

.

4

:

e1000184

.

Derti

A

,

Cenik

C

,

Kraft

P

,

Roth

FP

.

2010

.

Отсутствие данных о MHC-зависимом выборе партнера в популяциях HapMap

.

PLoS Genet

.

6

:

e1000925

.

Falk

CT

,

Li

CC

.

1969

.

Отрицательная ассортативная вязка: точное решение простой модели

.

Генетика

.

62

:

215

—

223

.

Formica

VA

,

Tuttle

EM

.

2009

.

Изучение социальных ландшафтов альтернативных репродуктивных стратегий

.

Дж Эвол Биол

.

22

:

2395

—

2408

.

Хедрик

PW

.

1992

.

Выбор самок и вариации в главном комплексе гистосовместимости

.

Генетика

.

132

:

575

—

581

.

Хедрик

PW

.

2012

.

Каковы доказательства выбора преимущества гетерозиготы

?

Trends Ecol Evol

.

27

:

698

—

704

.

Hedrick

PW

,

Smith

DW

,

Stahler

DR

.

2016

.

Негативно-ассортативная вязка по окрасу у волков

.

Evolution

.

70

:

757

—

766

.

Хори

М

.

1993

.

Частотно-зависимый естественный отбор в поведении щитовок-цихлид

.

Наука

.

260

:

216

—

219

.

Houtman

AM

,

Falls

JB

.

1994

.

Отрицательное ассортативное спаривание у белогорлого воробья, Zonotricia albicollis : роль выбора партнера и внутриполовой конкуренции

.

Анимационное поведение

.

48

:

377

—

383

.

Huynh

LY

,

Maney

DL

,

Thomas

JW

.

2011

.

Неравновесие по сцеплению по всей хромосоме, вызванное инверсионным полиморфизмом у белогорлого воробья ( Zonotrichia albicollis )

.

Наследственность (Единб)

.

106

:

537

—

546

.

Цзян

Y

,

Bolnick

DI

,

Киркпатрик

M

.

2013

.

Ассортативное скрещивание животных

.

Am Nat

.

181

:

E125

—

E138

.

Джонстон

RF

,

Джонсон

SG

.

1989

.

Неслучайное спаривание диких голубей

.

Кондор

.

91

:

23

—

29

.

Kamiya

T

,

O’Dwyer

K

,

Westerdahl

H

,

Senior

A

,

Nakagawa

S

.

2014

.

Количественный обзор брачных предпочтений на основе MHC: роль разнообразия и несходства

.

Мол Экол

.

23

:

5151

—

5163

.

Karlin

S

,

Feldman

МВт

.

1968

.

Дальнейший анализ отрицательного ассортативного спаривания

.

Генетика

.

59

:

117

—

136

.

Knapton

RW

,

Falls

JB

.

1983

.

Различия в родительском вкладе между парными типами у полиморфного белогорлого воробья ( Zonotrichia albicollis )

.

Канад Дж. Зоол

.

61

:

1288

—

1292

.

Küpper

C

,

Stocks

M

,

Risse

JE

,

Dos Remedios

N

,

Farrell

LL

,

McRgan

,

Карлионова

N

,

Пинчук

P

,

Verkuil

YI

et al.

2016

.

Суперген определяет сильно дивергентные мужские репродуктивные морфы у ерша

.

Нат Генет

.

48

:

79

—

83

.

Куше

H

,

Ли

HJ

,

Мейер

A

.

2012

.

Асимметрия рта в учебном примере рыб-цихлид, питающихся чешуей, в конце концов, не является дискретным диморфизмом

.

Proc Biol Sci

.

279

:

4715

—

4723

.

Lamichhaney

S

,

Вентилятор

G

,

Widemo

F

,

Gunnarsson

U

,

Thalmann

DS

,

Kerry

Gustafson

U

,

Shi

C

,

Zhang

H

et al.

2016

.

Структурные геномные изменения лежат в основе альтернативных репродуктивных стратегий ерша ( Philomachus pugnax )

.

Нат Генет

.

48

:

84

—

88

.

Lee

HJ

,

Heim

V

,

Meyer

A

.

2015

.

Генетические и экологические эффекты на морфологическую асимметрию у чешуоядных цихлид, Perissodus microlepis

.

Ecol Evol

.

5

:

4277

—

4286

.

Li

CC

.

1976

.

Первый курс популяционной генетики

.

Pacific Grove (CA)

:

Boxwood Press

.

Lowther

JK

.

1961

.

Полиморфизм у белогорлого воробья, Zonontrichia albicollis

.

Canad. Дж. Зоол

.

39

:

281

—

292

.

Нейлор

AF

.

1962

.

Системы спаривания, которые могут увеличивать гетерозиготность по паре аллелей

.

Am Nat

.

96

:

51

—

60

.

Рулен

А

.

2004

.

Эволюция, поддержание и адаптивная функция генетического полиморфизма окраски птиц

.

Биол Рев Камб Филос Соц

.

79

:

815

—

848

.

Schwander

T

,

Libbrecht

R

,

Keller

L

.

2014

.

Супергены и сложные фенотипы

.

Курр Биол

.

24

:

R288

—

R294

.

Такахаши

Т

,

Хори

М

.

2008

.

Свидетельства дезассортационного спаривания у цихлид Танганьикана и его роль в поддержании внутрипопуляционного диморфизма

.

Биол Письмо

.

4

:

497

—

499

.

Торникрофт

HB

.

1966

.

Хромосомный полиморфизм у белогорлого воробья, Zonotrichia albicollis (Gmelin)

.

Наука

.

154

:

1571

—

1572

.

Торникрофт

HB

.

1975

.

Цитогенетическое исследование белогорлого воробья, Zonotrichia Albicollis (Gmelin)

.

Evolution

.

29

:

611

—

621

.

Таттл

EM

.

1993

.

Выбор партнера и стабильный полиморфизм у белогорлого воробья. Кандидат наук.Диссертация

. Олбани (Нью-Йорк):

Департамент биологических наук Государственного университета Нью-Йорка в Олбани

.

Таттл

EM

.

2003

.

Альтернативные репродуктивные стратегии белогорлого воробья: поведенческие и генетические данные

.

Behav Ecol

.

14

:

429

—

432

.

Tuttle

EM

,

Bergland

AO

,

Korody

ML

,

Brewer

MS

,

Newhouse

DJ

,

Minx 9000 9000 P0005

Betuel

A

,

Cheviron

ZA

,

Warren

WC

et al.

2016

.

Дивергенция и функциональная деградация супергена, подобного половым хромосомам

.

Курр Биол

.

26

:

344

—

350

.

Уоттерсон

GA

.

1959

.

Неслучайное спаривание и его влияние на скорость приближения к гомозиготности

.

Энн Хам Генет

.

23

:

204

—

220

.

Рабочий

PL

.

1964

.

Поддержание гетерозиготности путем частичного отрицательного ассортативного спаривания

.

Генетика

.

50

:

1369

—

1382

.

Райт

S

.

1921

.

Системы вязки. III. Ассортативное спаривание на основе соматического сходства

.

Генетика

.

6

:

144

—

161

.

Заметки автора

© Американская генетическая ассоциация, 2017 г.Все права защищены. Для получения разрешений обращайтесь по электронной почте: [email protected]

Произошла ошибка при настройке пользовательского файла cookie

Этот сайт использует файлы cookie для повышения производительности. Если ваш браузер не принимает файлы cookie, вы не можете просматривать этот сайт.

Настройка вашего браузера для приема файлов cookie

Существует множество причин, по которым cookie не может быть установлен правильно. Ниже приведены наиболее частые причины:

• В вашем браузере отключены файлы cookie.Вам необходимо сбросить настройки своего браузера, чтобы он принимал файлы cookie, или чтобы спросить вас, хотите ли вы принимать файлы cookie.
• Ваш браузер спрашивает вас, хотите ли вы принимать файлы cookie, и вы отказались.
  Чтобы принять файлы cookie с этого сайта, нажмите кнопку «Назад» и примите файлы cookie.
• Ваш браузер не поддерживает файлы cookie. Если вы подозреваете это, попробуйте другой браузер.
• Дата на вашем компьютере в прошлом. Если часы вашего компьютера показывают дату до 1 января 1970 г.,
  браузер автоматически забудет файл cookie.Чтобы исправить это, установите правильное время и дату на своем компьютере.
• Вы установили приложение, которое отслеживает или блокирует установку файлов cookie.
  Вы должны отключить приложение при входе в систему или проконсультироваться с системным администратором.

Почему этому сайту требуются файлы cookie?

Этот сайт использует файлы cookie для повышения производительности, запоминая, что вы вошли в систему, когда переходите со страницы на страницу. Чтобы предоставить доступ без файлов cookie
потребует, чтобы сайт создавал новый сеанс для каждой посещаемой страницы, что замедляет работу системы до неприемлемого уровня.

Что сохраняется в файле cookie?

Этот сайт не хранит ничего, кроме автоматически сгенерированного идентификатора сеанса в cookie; никакая другая информация не фиксируется.

Как правило, в файлах cookie может храниться только информация, которую вы предоставляете, или выбор, который вы делаете при посещении веб-сайта. Например, сайт
не может определить ваше имя электронной почты, пока вы не введете его. Разрешение веб-сайту создавать файлы cookie не дает этому или любому другому сайту доступа к
остальной части вашего компьютера, и только сайт, который создал файл cookie, может его прочитать.

Перейти к основному содержанию

Поиск